A outra rainha: A hipótese da rainha negra

Não é incomum que muitas pessoas assumam, simplesmente, que a evolução é uma marcha constante em direção ao progresso e ao aumento da complexidade, seja lá o que isso signifique, mas dado o que sabemos sobre evolução, especialmente sobre como ela ocorre, nada disso é necessário. Os mecanismos evolutivos e os demais fatores relevantes operam de maneira local e de uma forma muito dependente do contexto, não havendo objetivos a serem alcançados e muito menos de longo prazo. Um exemplo disso pode ser observado nos tamanhos dos genomas dos eucariontes cuja evolução está sujeita a diversas forças evolutivas, mas que nem os aumentos ou diminuições observadas estão necessariamente associadas a complexidade genética ou fenotípica.

Como já discutimos em alguns artigos anteriores, parte dessa complexidade e mesmo o aumento bruto do tamanho dos genomas podem ser simplesmente explicados por uma combinação de fatores não-adaptativos - como o aumento do poder da deriva genética associada a perda de eficiência de seleção natural em populações pequenas, como advogam Lynch e Kooning [1], - e adaptativos indiretos como os associados aos simbiontes, comensais e parasitas genômicos que proliferam-se nos genomas dos seus hospedeiros muitas vezes a despeito de qualquer vantagens e até em detrimento dos mesmos [Para saber mais sobre este tema veja "Sobre sucata, lixo, DNAs egoístas, comensais e simbiontes:”].

A histórica em muitos procariontes, como as bactérias, entretanto, pode ser um pouco diferente, mesmo por que elas vivem geralmente em grande populações nas quais a seleção natural opera de maneira muito mais eficiente, e a evolução da redução dos genomas muitas vezes envolve a perda de certas funções, a princípio de importância estratégica.

Estudos que utilizam análises das razões entre mutações não-sinônimas e sinônimas (dN/dS) [2], em genes que codifica proteínas, sugerem que as perdas de DNA em bactérias parasitas e simbióticas podem ser motivadas por processos estocásticos com a deriva genética aleatória, associada com os gargalos de transmissão, isolamento de transferência horizontal de genes (HGT), e o relaxamento da seleção em determinadas funções. Porém, a redução genômica em microrganismos de vida livre não parece exibir o mesmo padrão,não sendo explicada facilmente apenas por fatores não-adaptativos.

Com o intuito de explicar estas diferenças, J. Jeffrey Morris, Richard Lenski e E.R. Zinser publicaram no periódico mBio um artigo intitulado "The Black Queen Hypothesis: Evolution of Dependencies through Adaptive Gene Loss"  propondo uma nova hipótese chamada de “Hipótese da Rainha Negra” ou BQH (‘Black Queen Hypothesis’) [3]. A BQH se propõem a explicar a evolução redutora que acontece em microrganismos de vida livre habitantes de comunidades mais complexas que, muitas vezes, perdem genes considerados essenciais. Como já enfatizado, diferentemente do que ocorre em microrganismos simbiontes em que esta perda pode simplesmente dever-se a deriva genética associada a dispensabilidade dessas funções[Veja por exemplo: "Sobre a dispensabilidade de certos genes humanos."], que passam a ser supridas pelo simbionte hospedeiro, a perda na evolução redutora de espécies de vida livre parece envolver seleção natural, ou seja, parecem haver vantagens reprodutivas nesta perda. Essas vantagens acabariam levando a uma codependência entre os diversos microrganismos que, ao perderem certos genes, tornar-se-iam dependentes do metabolismo de outras espécies, seja para a produção de certos compostos essenciais, seja para a destoxificação de outros. A hipótese foi batizada em função da 'Rainha de Espadas' no jogo “Copas” [3], onde a estratégia habitual é de evitar ficar com esta carta.

De acordo com a hipótese, a perda de genes proporcionaria uma vantagem seletiva ao permitir a conservação, por parte de um organismo, de recursos limitados, dado que houvesse outra forma de manter-se funcionando. Isso poderia ocorrer por que muitas das funções vitais genéticas acabam ‘vazando’, isto é, certos nutrientes processados, inevitavelmente, acabam tornando-se produção de bens públicos, difundindo-se para além dos limites do microrganismos e passando a estarem disponíveis para toda a comunidade. De maneira semelhante subprodutos metabólicos tóxicos também podem, ao serem excretados, não se acumularem nos ambientes por serem degradados por outros microrganismos que não os que os excretaram. A BQH prevê, então, que a perda de uma função metabolicamente custosa, mas que seja ‘vazante’ seria seletivamente favorecida ao nível individual, pois estes organismos poderiam contar com a produção de 'bens comuns', pelo menos, enquanto estes 'bens' forem suficientes para sustentar a comunidade microbiótica como um todo; nesse ponto, o benefício de qualquer perda seria compensada pelo custo em não levar a cabo um a função essencial. Este tipo de evolução, de acordo com os autores do artigo, produziria "beneficiários" que adquiririam sua vantagem do seu conteúdo genômico reduzido e "ajudantes" dos quais dependeriam os primeiros tipos de microrganismos que seriam dependentes da produção/degradação ‘vazante’ de certas moléculas realizada por outros.

Para ilustrar a hipótese em um sistema microbiano particular que tem sido um enigma em alguns aspectos, os autores aplicaram a BQH a uma das espécies mais comuns de plâncton que habita o mar aberto, Prochlorococcus, um tipo de cianobactéria que tem um genoma muito pequeno, muito menor do que muitos poderiam supor, mas que ao mesmo tempo é responsável por mais de 30% da produção primária em oceanos oligotróficos, portanto, tendo um enorme impacto ecológico.

Este pequeno e muito bem sucedido microrganismo prospera mesmo tendo perdido vários genes importantes, inclusive o gene da catalase-peroxidase que permite aos seus detentores neutralizar o peróxido de hidrogênio, um composto reativo, derivado na respiração celular, que pode danificar biomoléculas e até mesmo destruir as células. Aparentemente, Prochlorococcus depende dos outros microrganismos a sua volta que removem o peróxido de hidrogênio do ambiente, dizem os autores, permitindo-lhe fugir de "suas responsabilidades deixando a limpeza de sua sujeira para os infelizes jogadores que mantém a rainha de copas em suas mãos”.

A figura acima mostra uma comparação entre as filogenias dos genes da peroxidase catalase e  das subunidades pequenas do rRNA em cianobactérias com genomas sequenciados. Embora existam algumas diferenças na ordem de ramificação entre as duas árvores, os proteínas katG do microrganismo marinho Synechococcus (uma outra cianobactéria) formam um clado monofilético bem apoiado pelos dadps, o que implica que estas proteínas estava presentes no ancestral comum do clado, tendo sido, posteriormente, perdidas em várias linhagens que são indicadas por pontos vermelhos na árvore de rRNA. Entre essas linhagens está a linhagem de Prochlorococcus. Em verde podem ser observados os representantes do clado Prochlorococcus; em laranja, os representantes do clado marinho Synechococcus; em ciano, as outras Cianobacteria. [Os valores de bootstrap, um procedimento de reamostragem que quantifica a confiança na topologia dos ramos,  inferiores a 75% foram omitidos, além disso estas árvores só mostram o padrão de ramificação, isto é topologia da árvores, portanto os comprimentos ramo são irrelevantes já que não representam distâncias genéticas [Maiores detalhes aqui].

Essa relação entre “beneficiários” e “ajudantes” apesar de, em muitos aspectos semelhantes as existentes em populações ‘cooperadores’ e ‘desertores’ e que aparecem em modelos mais tradicionais de evolução da cooperação, divergem de duas maneiras importantes: A primeira é que, enquanto estas últimas envolvem geralmente indivíduos da mesma espécie interagindo em uma mesma população, o fenômeno que a BQH procura explicar ocorre entre espécies de organismos diferentes que vivem em um ambiente comum formando uma comunidade. A segunda forma em que divergem é que a relação entre ‘cooperadores’ e ‘desertores’ é necessariamente antagonística já que os 'desertores' prejudicam os 'cooperadores', impactando diretamente no sucesso reprodutivo deles, já que, por regra, as interações cooperativas envolvem custos aos cooperadores, o que não precisa acontecer com os 'ajudantes' no modelo da rainha negra que sustentam os 'beneficiários' basicamente com suas sobras [4]. Além disso, nessas comunidades a perda de genes pode ocorrer em várias espécies diferentes e a menos que elas não percam todas os mesmos genes essenciais ou que se isolem metabolicamente das demais, estas comunidades podem formar vastas redes codependentes em que uma espécie precisa da outra pois lhe falta um gene essencial que está presente em pelo menos um outro organismos da comunidade e que por sua vez não possui outro gene. Não há portanto uma competição direta entre as diversas linhagens, sendo a relação mais comensal do que qualquer outra coisa.

Os autores do artigo concluem ressaltando o papel da BQH em oferecer um novo referencial teórico para encararmos vários problemas clássicos da ecologia microbiana. Entre essas questões, eles citam: “Como organizam-se as comunidades microbianas?”; “Por que muitos organismos não conseguem crescer em culturas puras?”; “Existem nichos desconhecidos, mesmo em ambientes relativamente homogêneos, que permitem a persistência de muitas espécies competindo por alguns recursos limitantes (ou seja, o paradoxo do Plâncton)?”; e “E quais os fatores levam à dependência das comunidades sobre os organismos cruciais raros, cuja extinção pode levar à instabilidade e potencial catástrofe?”

O tempo (e muito trabalho empírico) nos mostrará se essa nova hipótese ocupará um espaço tão importante, como o da sua irmã vermelha, ao conseguir guiar novos estudos experimentais e observacionais que nos ajudem a compreender melhor a evolução das comunidades microbianas e, quem sabem, até as de outros organismos.

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Nota 1: Em artigos anteriores discuti o papel da chamada hipótese de Lynch em que este explica a complexidade dos genomas, dos genes eucarióticos, dos circuitos de interação genética e das redes de interações entre proteínas com base nesses princípios. Algo semelhante vem sendo defendido por Eugene Kooning que enfatiza a importância de processos estocásticos na evolução genômica.

Nota 2: Discutimos em várias ocasiões [Veja por exemplo: "Marcas da adaptação: A teoria neutra e as assinaturas moleculares da seleção natural";  e "A evolução do receptor TAS2R38 em primatas: O amargor da seleção natural" ] como estas razões entre as mutações não -sinônimas e sinônimas podem ser utilizadas para detectar as chamadas assinaturas moleculares da seleção natural ao avaliar os desvios em relação a expectativa de evolução neutra ou seja quando dN/dS seria próximo de 1.

Nota 3: Os autores atribuem o nome a famosa hipótese da rainha vermelha, originalmente, postulada por Leigh Van Valen sobre a qual já discutimos:

“Uma bem conhecida teoria de co-evolução, a Hipótese da Rainha Vermelha, usa uma metáfora derivada de Lewis Carroll, Através do Espelho- "leva toda a corrida que você pode fazer, para manter-se no mesmo lugar", falada pela Rainha de Copas (Vermelho) para descrever a corrida evolutiva entre os antagonistas ecológicos, tais como parasitas e seus hospedeiros. Esta hipótese procura explicar a prevalência surpreendente da extinção no registro fóssil, e postula que todas as espécies experimentam um ambiente em constante deterioração como consequência da co-evolução com outras espécies.” [Veja aqui]

O problema é que a Rainha Vermelha, em questão, não é a 'Rainha de Copas' de "Alíce no País das Maravilhas", mas a 'Rainha Vermelha' do tabuleiro de Xadrez que aparece, como os autores lembram, em "Através do espelho" - mas que em adaptações para o cinema e TV foi fundida com a de Copas -  já que em alguns dos conjuntos de peças de xadrez as peças rivais das brancas são as vermelhas e não as pretas. Abordamos esse assunto em outros dois posts aqui no evolucionismo.org, "Rainhas, besouros e fungos 'degenerados' ," e "Por que genes imunitários que nos prejudicam persistem?"

Nota 4: A evolução da cooperação e altruísmo foi abordada no artigo "As cinco regras básicas para a evolução da cooperação" descrevendo o trabalho de Martin Novak e Karl Sigmund que vem expandindo as abordagens desenvolvidas por teóricos evolutivos como John Maynard Smith, que iniciou a Teoria dos Jogos Evolutiva, além dos modelos de seleção de parentesco de  William Hamilton e de altruísmo recíproco de Robert Trivers.

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Referências:

• Morris, J., Lenski, R., & Zinser, E. (2012). The Black Queen Hypothesis: Evolution of Dependencies through Adaptive Gene Loss mBio, 3 (2) DOI: 10.1128/mBio.00036-12

• Sliwa, Jim The Black Queen Hypothesis: A new evolutionary theory America Society of Microbiology March 27, 2012 [ Last Updated on Monday, 26 March 2012 14:29]